La selezione alimentare di microrganismi metabolicamente distinti guida il metabolismo dell’idrogeno nei ruminanti

The ISME Journal volume 16, pagine 2535–2546 (2022)Citare questo articolo

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I ruminanti sono importanti per la sicurezza alimentare globale ma emettono il gas serra metano. I microrganismi ruminali scompongono i carboidrati complessi per produrre acidi grassi volatili e idrogeno molecolare. Questo idrogeno viene convertito principalmente in metano dagli archaea, ma può anche essere utilizzato da batteri idrogenotrofi acetogeni e respiratori per produrre metaboliti utili. È necessaria una migliore comprensione meccanicistica su come i carboidrati alimentari influenzano il metabolismo dell’idrogeno e la metanogenesi. Abbiamo profilato la composizione, le vie metaboliche e le attività del microbiota ruminale in 24 bovini da carne adattati a diete ricche di fibre o ricche di amido. La dieta ricca di fibre è stata selezionata per batteri fibrolitici e metanogeni con conseguente aumento dell'utilizzo delle fibre, mentre la dieta ricca di amido è stata selezionata per batteri amilolitici e utilizzatori di lattato, consentendo il mantenimento di un rumine sano e diminuendo la produzione di metano (p < 0,05). Inoltre, la dieta ricca di fibre è arricchita di metanogeni idrogenotrofi e acetogeni che portano ad un aumento delle idrogenasi [FeFe] biforcanti di elettroni, delle idrogenasi [NiFe] e [Fe] metanogeniche e dell'acetil-CoA sintasi, con una minore quantità di idrogeno disciolto (42%, p<0,001). Al contrario, la dieta ricca di amido è stata arricchita per gli idrogenotrofi respiratori con idrogenasi del gruppo B [FeFe] che producono idrogeno maggiore e idrogenasi del gruppo respiratorio 1d [NiFe]. Esperimenti paralleli in vitro hanno mostrato che il microbioma selezionato ricco di fibre migliorava la produzione di acetato e butirrato diminuendo la produzione di metano (p <0,05), suggerendo che gli acetogeni idrogenotrofi arricchiti convertivano parte dell’idrogeno che altrimenti sarebbe stato utilizzato dalla metanogenesi. Queste informazioni sul metabolismo dell’idrogeno e sulla metanogenesi migliorano la comprensione delle strategie di raccolta dell’energia, del mantenimento della salute del rumine e della mitigazione del metano nei ruminanti.

I ruminanti si sono evoluti per ospitare un complesso ecosistema microbico ruminale di batteri, archaea, protozoi e funghi, che convertono i carboidrati complessi delle cellule vegetali in acidi grassi volatili (VFA) e proteine ​​microbiche utilizzabili dall'animale ospite [1, 2]. L'idrogeno molecolare (H2) viene prodotto durante la fermentazione dei carboidrati da batteri anaerobici, protisti e funghi e viene consumato principalmente dagli archaea produttori di metano (CH4) nel rumine [3, 4]. Questo H2 viene poi consumato da una serie di batteri come fonte di energia e donatore di elettroni, il che garantisce che la fermentazione rimanga termodinamicamente favorevole [5]. Il ciclo dell'idrogeno è catalizzato da idrogenasi che producono e consumano H2 classificate in [FeFe]-, [NiFe]- e [Fe]-idrogenasi in base al contenuto di metallo dei loro siti di legame H2 [6]. Le idrogenasi sono diffuse nei genomi batterici e archeologici, riflettendo l'importanza metabolica delle transazioni di H2 nella fermentazione ruminale [5, 7, 8]. Il metano prodotto dalla fermentazione enterica non solo rappresenta una perdita di energia alimentare, ma contribuisce anche alle emissioni globali di gas serra di origine antropica [9, 10]. È importante sottolineare che i batteri del rumine codificano anche idrogenasi e reduttasi terminali per la crescita idrogenotrofica, utilizzando accettori di elettroni come CO2, fumarato, solfato e nitrato. A differenza della metanogenesi, alcune di queste vie idrogenotrofiche alternative producono metaboliti utilizzabili dall'animale ospite, ad esempio l'acetato attraverso l'acetogenesi idrogenotrofica [5]. È quindi importante capire come i batteri idrogenotrofi competono con i metanogeni per l’H2 del rumine, poiché questa conoscenza può facilitare le strategie metaboliche per migliorare la raccolta di energia con una ridotta produzione di CH4 nei ruminanti.

La composizione dei carboidrati alimentari determina la composizione e la funzione microbica, compreso il metabolismo dell’H2 e la metanogenesi [11, 12]. Quando vengono alimentati con materiale vegetale cellulosico, i microrganismi ruminali idrolizzano e fermentano la lignocellulosa principalmente attraverso la via dell’acetato rilasciando H2, con conseguenti elevati livelli di produzione di CH4 [13]. Tuttavia, alcuni erbivori come i canguri e gli yak producono meno CH4 [14, 15]. I batteri acetogeni idrogenotrofi possono convertire H2 e CO2 in acetato attraverso la via Wood-Ljungdahl [5]. Alcuni animali selvatici in regioni in cui la quantità o la qualità del foraggio sono basse potrebbero aver sviluppato sistemi digestivi con acetogenesi idrogenotrofica potenziata per promuovere l’efficienza dell’estrazione e dell’utilizzo dell’energia alimentare [16]. Resta da determinare se la qualità della dieta altera il destino dell’H2 prodotto, e quindi influenza il rapporto tra acetogenesi idrogenotrofica e metanogenesi e l’efficienza della raccolta di energia nei ruminanti d’allevamento.