Screening degli agenti patogeni molecolari dei pidocchi (Ditteri: Hippoboscidae) di ruminanti domestici e selvatici in Austria

Parassiti e vettori volume 16, numero articolo: 179 (2023) Citare questo articolo

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Le mosche ippoboscidi (Diptera: Hippoboscidae), note anche come mosche dei pidocchi o keds, sono ectoparassiti succhiatori di sangue obbligati degli animali e accidentalmente degli esseri umani. Il potenziale ruolo degli ippoboscidi come vettori di agenti patogeni umani e veterinari viene sempre più studiato, ma la presenza e la distribuzione degli agenti infettivi nei pidocchi è ancora sconosciuta in alcune parti d'Europa. Qui riportiamo l'uso della genetica molecolare per rilevare e caratterizzare gli agenti patogeni trasmessi da vettori nelle mosche ippoboscidi che infestano animali domestici e selvatici in Austria.

Le mosche dei pidocchi sono state raccolte da bovini (n = 25), pecore (n = 3) e cervi rossi (n = 12) infestati naturalmente in tutta l'Austria tra il 2015 e il 2019. I singoli insetti sono stati identificati morfologicamente a livello di specie e sottoposti a estrazione del DNA per screening e codici a barre dei patogeni molecolari. Il DNA genomico di ciascun pidocchio è stato sottoposto a screening per Borrelia spp., Bartonella spp., Trypanosomatida, Anaplasmataceae, Filarioidea e Piroplasmida. Sequenze ottenute di Trypanosomatida e Bartonella spp. sono stati ulteriormente caratterizzati mediante analisi di rete filogenetica e aplotipica.

Sono stati identificati un totale di 282 mosche ippoboscidi corrispondenti a tre specie: Hippobosca equina (n = 62) raccolta da bovini, Melophagus ovinus (n = 100) da pecore e Lipoptena cervi (n = 120) da cervo rosso (Cervus elaphus). Lo screening molecolare ha rivelato il DNA dell'agente patogeno nel 54,3% degli ippoboscidi, comprese le infezioni con un singolo (63,39%), due (30,71%) e fino a tre (5,90%) agenti patogeni distinti nello stesso individuo. Il DNA di Bartonella è stato rilevato nel 36,9% dei pidocchi. Lipoptena cervi sono stati infettati da 10 batteri Bartonella sp. distinti e precedentemente non segnalati. aplotipi, alcuni strettamente associati a ceppi con potenziale zoonotico. Il DNA dei tripanosomatidi è stato identificato nel 34% degli ippoboscidi, inclusa la prima descrizione di Trypanosoma sp. in H. equina. Il DNA delle Anaplasmataceae (Wolbachia spp.) è stato rilevato solo in M. ovinus (16%), mentre < 1% dei pidocchi era positivo per Borrelia spp. e Filarioidea. Tutti gli ippoboscidi erano negativi per Piroplasmida.

Lo screening genetico molecolare ha confermato la presenza di diversi agenti patogeni negli ippoboscidi che infestano i ruminanti domestici e selvatici in Austria, inclusi nuovi aplotipi patogeni con potenziale zoonotico (ad esempio Bartonella spp.) e la prima segnalazione di Trypanosoma sp. in H. equina, suggerendo un potenziale ruolo di questo pidocchio come vettore di tripanosomatidi animali. Sono necessari studi sperimentali sulla trasmissione e un monitoraggio approfondito delle mosche dell’ippoboscide e dei patogeni associati agli ippoboscidi per chiarire la competenza di questi ectoparassiti come vettori di agenti infettivi in un contesto One-Health.

Le mosche ippoboscidi (Diptera: Hippoboscidae), note anche come mosche dei pidocchi o ked, sono ectoparassiti succhiatori di sangue obbligatori che infestano mammiferi e uccelli in tutto il mondo [1]. Ad oggi, la maggior parte delle ricerche sugli ippoboscidi si è concentrata sulla comprensione della loro biologia, evoluzione, specificità dell’ospite e impatto del loro comportamento ematofago e mordace sugli animali e sugli esseri umani [2,3,4,5,6,7,8]. Varie specie di pidocchi dei generi Melophagus spp., Lipoptena spp. e Hippobosca spp. è stato descritto che infestano comunemente ungulati domestici e selvatici in Europa [9,10,11] e occasionalmente attaccano anche esseri umani e animali domestici [12,13,14,15]. Sembra infatti che le mosche ippoboscidi abbiano attaccato l'uomo per millenni, come suggerito dall'identificazione del cervo comune ked Lipoptena cervi sulla mummia umana del tardo neolitico "Ötzi" nelle Alpi Venoste [16]. Considerando la loro natura ematofaga, la distribuzione diffusa e l’ampio spettro di ospiti di alcune specie, le mosche dell’ippoboscide possono anche agire come potenziali vettori di malattie infettive all’interno delle popolazioni animali e tra animali e esseri umani [17].

0.5]./p> 99% identity with reported sequences of B. schoenbuchensis isolated from roe deer (Capreolus capreolus; GenBank acc. no.: AJ278184; AJ278185) and from L. cervi (AJ564634; AJ564635; Additional file 2) in Germany. Haplotype network analyses of the isolated Bartonella spp. gltA sequences from L. cervi revealed ten novel strains not previously reported (Fig. 4 and Additional file 1), including one strain (OP198738) identical to a Bartonella sp. sequence isolated from the bat M. schreibersii in Hungary (Fig. 4). In contrast to the broad diversity of Bartonella spp. strains detected in L. cervi, only one haplotype was identified in sequences isolated from H. equina (OP198794), which was 100% identical to sequences of Bartonella chomelii reported from Spain, France and New Caledonia (KM215691; KM215690; JN646657; Fig. 4 and Additional file 1). The Bartonella spp. sequences identified in M. ovinus (OP198802) showed 100% identity to sequences of Candidatus Bartonella melophagi from M. ovinus in Peru, the USA and China and from a European hedgehog (Erinaceus europaeus) in Czechia (MZ089835; MT154632; Fig. 4; Additional file 2). In the BI tree (Additional file 1), the sequences of B. chomelii, Candidatus B. melophagi and Bartonella sp. clustered in one clade with other Bartonella spp. previously reported from ruminants (BI posterior probability [BI pp] = 1.0, ML bootstrap value [ML bs] = 99). Most sequences of B. chomelii, Candidatus B. melophagi and Bartonella spp. detected in the present study clustered in one subclade with B. chomelii, B. schoenbuchensis, B. capreoli and Bartonella spp. sequences (BI = 1, ML = 100; Additional file 1). Only one Bartonella sp. sequence from L. cervi (OP198746) was placed in a separate sister clade together with B. bovis and Bartonella spp. (BI = 0.98, ML = 85)./p> 98% similarity with those of Trypanosoma cf. cervi isolated from white-tailed deer in the USA (JX178196), Trypanosoma sp. from horse flies in Russia (MK156792-MK15794) and T. theileri obtained from tsetse flies in the Central African Republic (KR024688). While the trypanosomatid sequences isolated from L. cervi showed > 99% identity to sequences of non-parasitic kinetoplastids of the genus Bodo from the UK and USA (AY425015; AY028450)./p> 99%) to B. schoenbuchensis, a widespread pathogen infecting the midgut of deer keds [20, 28, 54]. Bartonella schoenbuchensis has been molecularly detected in blood and tissues samples from various wild ungulates, including red deer, roe deer and moose (Alces alces), all natural hosts for L. cervi [1, 28, 58,59,60,61]. Our results suggest that B. schoenbuchensis and related Bartonella spp. strains are common in L. cervi in Austria and may also be circulating in the local wild red deer populations. This is noteworthy in a One-Health context, considering that B. schoenbuchensis can be transmitted to humans, as described by a report of bacteremia in a patient suffering from fatigue, muscle pain and fever following a tick bite [62]. Moreover, B. schoenbuchensis has been suggested as the etiological agent of deer ked dermatitis in humans bitten by L. cervi [20], with similar clinical signs to cat scratch disease caused by the zoonotic Bartonella henselae [54, 63]. Therefore, the presence and distribution of B. schoenbuchensis in wild deer, deer keds and potentially other arthropod vectors in Austria warrant confirmation. Additionally, one Bartonella sp. strain isolated from deer keds in our study matched with a previously reported Bartonella sp. sequence detected in the common bent-wing bat M. schreibersii [64]. This Bartonella sp. and the B. schoenbuchensis-like strains identified in our study clustered together with B. schoenbuchensis and B. chomelii in the DNA haplotype network analysis. The other two Bartonella spp. strains detected in L. cervi clustered in a separate subclade and were highly similar to sequences of Candidatus B. melophagi reported from M. ovinus [65] and to Bartonella sp. isolated from Sika deer [66]. The diversity of Bartonella spp. lineages detected in deer keds in the present study and the presence of co-infections with two different Bartonella spp. lineages in several individuals indicate that L. cervi are reservoirs for a wide range of Bartonella spp. strains in Austria. Recent studies have also reported the recovery of several Bartonella spp. strains with zoonotic potential in deer keds (Lipoptena cervi and L. fortisetosa) and in cervids across Europe [27, 31, 33, 67], implying that these wild ungulates may act as reservoir hosts for these pathogens. Consequently, considering the common occurrence of wild cervids in Austria and the increasing reports of deer keds attacking humans in Europe [3, 6, 13, 68], it is imperative to further expand the monitoring and identification of zoonotic Bartonella spp. in deer keds and cervid populations./p> 2 years old) and livestock managed in mountain pastures (> 600 m above sea level) [57, 71]. In the present study, B. chomelii-positive H. equina were collected from cattle grazing on mountain grasslands (~ 1000 to 1450 m above sea level; data not shown), located in the Hohe Tauern Alps of Salzburg [34], which suggests that animals during alpine grazing may be at risk of infections with B. chomelii, although this remains to be confirmed. To date, B. chomelii has not been demonstrated to induce disease in cattle, but infections with the related species B. bovis have been associated with bovine endocarditis [74]./p>